Jun 03, 2023
Adaptation génomique du picoeucaryote Pelagomonas calceolata au fer
Communications Biology volume 5, Numéro d'article : 983 (2022) Citer cet article 2102 Accès 4 Citations 20 Détails d'Altmetric Metrics Les plus petites espèces de phytoplancton sont des acteurs clés des océans
Biologie des communications volume 5, Numéro d'article : 983 (2022) Citer cet article
2102 Accès
4 citations
20 Altmétrique
Détails des métriques
Les plus petites espèces de phytoplancton sont des acteurs clés du cycle biogéochimique des océans et leur abondance et leur répartition sont affectées par les changements environnementaux globaux. Parmi elles, les algues de la classe Pelagophyceae englobent les espèces côtières responsables de proliférations d'algues nuisibles tandis que d'autres sont cosmopolites et abondantes. Le manque de référence génomique dans cette lignée constitue une limitation majeure pour étudier son importance écologique. Ici, nous avons analysé l'abondance relative de Pelagomonas calceolata, sa niche écologique et son potentiel d'adaptation dans tous les océans à l'aide d'une séquence génomique complète assemblée à l'échelle des chromosomes. Nos résultats montrent que P. calceolata est l’une des espèces eucaryotes les plus abondantes dans les océans, avec une abondance relative favorisée par des conditions de température élevée, de faible luminosité et de fer. Les projections de changement climatique basées sur son abondance relative suggèrent une extension de l'habitat de P. calceolata vers les pôles à la fin de ce siècle. Enfin, nous avons observé un répertoire génétique spécifique et des variations du niveau d'expression expliquant potentiellement son succès écologique dans des environnements pauvres en fer et en nitrates. Collectivement, ces résultats révèlent l'importance écologique de P. calceolata et jettent les bases d'une analyse à l'échelle mondiale des stratégies d'adaptation et d'acclimatation de ce petit phytoplancton dans un environnement changeant.
Le phytoplancton marin représente plus de 45 % de la production primaire photosynthétique sur Terre et joue un rôle essentiel dans l'approvisionnement en matière organique des réseaux trophiques marins1. Ils sont des acteurs mondiaux clés dans l’absorption du CO2 et fournissent de l’oxygène gazeux à l’atmosphère. Un déclin mondial de la biomasse phytoplanctonique a été signalé au cours du siècle dernier (1 % de la concentration de chlorophylle-a par an), entraînant une diminution de la production primaire nette dans de nombreuses régions océaniques2. Ce déclin est probablement une conséquence du réchauffement global des océans qui entraîne une stratification de la colonne d’eau, réduisant ainsi l’apport de nutriments aux eaux de surface. Les réductions de productivité du phytoplancton induites par la température dans les régions tropicales et tempérées auront probablement des effets en cascade sur les niveaux trophiques supérieurs et le fonctionnement des écosystèmes3.
Les picoeucaryotes photosynthétiques (PPE), définis par un diamètre cellulaire <3 µm, appartiennent à différents phylums, notamment les Chlorophyta, Cryptophyta, Haptophyta et Stramenopiles4. Présents dans tous les océans, les EPI sont les principaux producteurs primaires dans les régions chaudes et oligotrophes5. Le réchauffement des océans et l’expansion des régions oligotrophes au cours des prochaines décennies pourraient étendre la niche écologique des EPI, et un déplacement mondial des grands organismes photosynthétiques vers des producteurs primaires plus petits est attendu3,6. Par exemple, la fonte des glaces de mer dans le bassin arctique canadien a été associée à une augmentation de l’abondance d’EPI tels que Micromonas au détriment des algues plus grosses7. En laboratoire, cette algue a la capacité de modifier sa température optimale de croissance en quelques centaines de générations seulement, ce qui suggère qu’elle sera moins affectée par le réchauffement climatique que de nombreux organismes plus grands8. De plus, le rapport surface cellulaire/volume plus élevé des EPI par rapport aux cellules phytoplanctoniques plus grandes est avantageux pour l’acquisition de ressources et la croissance dans des environnements limités en nutriments9,10.
Le fer est un composé clé nécessaire à l’activité de la chaîne respiratoire, à la photosynthèse et à la fixation de l’azote10. Le fer biodisponible étant extrêmement faible dans plus d’un tiers de la surface des océans, le petit phytoplancton a développé plusieurs stratégies pour optimiser l’absorption du fer et réduire ses besoins11. Chez les diatomées, les mécanismes réducteurs et non réducteurs d’absorption du fer impliquent de nombreuses protéines, notamment les phytotransferrines, les réductases ferriques transmembranaires, les perméats de fer et les protéines de liaison aux sidérophores12. Les besoins en fer peuvent être modulés par la variation des niveaux d’expression des gènes entre les protéines nécessaires en fer et leurs équivalents sans fer. Ces commutateurs protéiques comprennent le transfert d’électrons (flavodoxine/ferrédoxine), la gluconéogenèse (fructose-bisphosphate aldolase de type I ou type II) et les superoxydes dismutases (Mn/Fe-SOD, Cu/Zn-SOD ou Ni-SOD)13,14,15.
99% of identity) were detected at the extremity of contig 1 and 5 (393 Kb) and at the extremities of contig 3 and 6 (192 Kb; Supplementary Note 1 and Supplementary Fig. S1d). (TTAGGG)n telomeric repeats were detected at both ends of contigs 2, 3, 4, and 6, indicating that these four contigs represent complete chromosomes (Supplementary Fig. S1d). For contig 1 and contig 5, telomeric sequences were identified at only one extremity, the other extremity ending in the duplicated region. We used the Hi-C long-range technology to validate the assembly of P. calceolata genome sequence. The interaction map revealed a high number of contacts within contigs and very few across contigs (Supplementary Fig. S2 and Supplementary Note 2). No chimeras or fragmentations were detected. This result confirms that the six contigs correspond to six chromosomes of P. calceolata./p>0.2 nmol/l, 88 samples) with on average 1.7% of metagenomic reads (Wilcoxon test, P value = 0.02). In the 0.8–2000 µm size fraction, we observe the same tendency with a relative abundance of 1.9% of metagenomic reads on average in low-iron waters (49 samples) and a lower relative abundance of 0.78% of metagenomic reads on average in high-iron environments (59 samples) (Wilcoxon test, P value = 9.6e−7). In addition, P. calceolata relative abundance is weakly correlated with the 9’butanoyloxyfucoxanthin concentration, a signature pigment for pelagophytes (Pearson 0.22, P value = 0.02 and Pearson 0.41, P value = 4.82e−05 in the 0.8–5 µm and 0.8–2000 µm size fraction, respectively). We used a general additive model to estimate the contribution of temperature, PAR and iron concentration to P. calceolata relative abundance (Table 2). The three factors explain 32.3% of the variations of P. calceolata abundance in the 0.8–5 µm size fraction and 56.8% in the 0.8–2000 µm size fraction./p>0.2 nmol/l) iron conditions using Tara Oceans metatranscriptomes. P. calceolata has five genes encoding the phytotransferrin ISIP2A involved in Fe3+ uptake via endosomal vesicles and 2 putative iron-storage protein ISIP3. In iron-poor environments, three ISIP2A and one ISIP3 are overexpressed (Fig. 4a and Supplementary Data 9). This result indicates that similarly to diatoms, ISIP are upregulated following iron starvation in P. calceolata potentially improving cell growth in low-iron environments. Three genes encode the iron transporter ferroportin but are not differentially expressed according to the environment (Supplementary Fig. S8a). These proteins are iron exporters in multicellular organisms but their function in microalgae remains to be studied36. Finally, we identified eight Zinc/iron permeases potentially involved in iron uptake from the environment in the P. calceolata genome. Among them, two are overexpressed in high-iron and one in low-iron environments. Interestingly, we note the absence of the iron permease FTR1, the iron-storage ferritin and the starvation induced protein ISIP1 (involved in endocytosis of siderophores in diatoms). In comparison to P. calceolata, the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens do not have ISIP3 gene and a lower number of Zinc–Iron permeases./p>0.2 nM) oceanic stations. P values of Wilcoxon statistical tests between low- and high-iron conditions are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold. b Relative expression levels (TPM) of genes coding for ferredoxin (orange) and its non-ferrous equivalent flavodoxin (purple) in each Tara Oceans sample. Samples are sorted from low-iron (left) to high-iron (right) conditions. Iron concentrations are indicated in nM on the colored horizontal bar. c Same representation for genes coding for fructose-bisphosphate aldolase II (orange) and its non-ferrous equivalent fructose-bisphosphate aldolase I (purple)./p>2 µM) environments. P values of Mann–Withney–Wilcoxon tests between low- and high-nitrate samples are indicated for each gene. Significant P values (<0.01) are in bold./p>1% of all sequenced reads. In contrast to the coastal Pelagophyceae A. anophagefferens that can present high peaks of abundance37, no P. calceolata blooms were reported, but P. calceolata is well-adapted to an extensive range of environmental conditions as suggested by previous studies21,23. Although the abundance of an organism calculated from metabarcoding or metagenomic data provides only an indirect and relative quantification of organism abundances, both methods suggest that P. calceolata is one of the most abundant pico-nano eukaryote in offshore data. The high relative abundance of P. calceolata measured with a metabarcoding approach has recently been confirmed with a qPCR method (average of 5 882 ± 2 855 rRNA gene copies mL−1 on the surface of the eastern North Pacific)21. In addition, we have shown that the metabarcoding approach probably underestimates the relative abundance of P. calceolata compared to the metagenomic analysis owing to the low copy number of rRNAs in this organism. However, we cannot exclude that the large genome size of P. calceolata compared to bacterial genomes present in the 0.8–5 µm size fraction overestimates its relative abundance in metagenomic datasets. Further studies may combine microscopic and flow sorting approaches with genomic data to assess the number of cells and the biomass of this organism in the oceans. Our model analysis has revealed a probable increase of P. calceolata relative abundance at the end of the century in high latitudes where the seawater temperature is currently too low for this species. This result is coherent with previous studies suggesting a global increase of phytoplankton in subpolar regions38,39./p>80% of the cases, repeat families identified using ab initio approaches do not overlap with repetitive regions identified by homology search. GC content along the genome was calculated with Bedtools nuc version 2.29.266 and the coverage over a non-overlapping window of 2 Kb with Mosdepth version 0.2.867./p> 50 % filter, and alignments refined with Genewise as previously described./p> 100 aa) against 27.7 million proteins from NR, the METdb72 transcriptome database, eukaryotic algal proteomes from the JGI database, Tara Oceans single-cell amplified genomes and metagenome assembled genomes (SMAGs)82. The 60 retrieved proteins and the 3 P. calceolata NIT-domain-containing proteins were then aligned with Mafft v7.0 (https://mafft.cbrc.jp/alignment/server/) and a Maximum Likelihood phylogenetic tree (Jones–Taylor–Thornton substitution model and 100 bootstraps) was made with MEGAX software. Transmembrane regions in NIT-sensing domain-containing proteins were identified with TMHMM v 2.055./p> 
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